Рис. 1. Два возможных механизма повышения женской агрессивности (Increased aggression) после спаривания (Mating). В первом случае (а) спаривание влияет на агрессию косвенно, через откладку яиц, активирующуюся после спаривания (Increased egg production). Как следствие, возросшие потребности самки ведут к обострению конкуренции за пищу и подходящие места для откладки яиц. Во втором случае (b) сперматозоиды (Sperm) или белки семенной жидкости (Seminal fluid proteins) напрямую влияют на женскую агрессию. Эксперименты британских ученых подтвердили вторую версию. Рисунок из обсуждаемой статьи в Nature Ecology & Evolution

Биологи из Оксфордского университета показали, что у самок плодовых мушек Drosophila melanogaster агрессивность по отношению к другим самкам резко усиливается после спаривания. Такое изменение поведения, возможно, помогает самке обеспечить себя и потомство дефицитными ресурсами. Эксперименты с мутантными самками, не способными к производству яиц, показали, что рост агрессии не является побочным эффектом усиленной откладки яиц и возросших в связи с этим физиологических потребностей. По-видимому, женская агрессивность напрямую стимулируется сперматозоидами и другими компонентами семенной жидкости.

Женская агрессия обычно связана с конкуренцией между самками за дефицитные ресурсы, необходимые для успешного размножения (P. Stockley, A. Campbell, 2013. Female competition and aggression: interdisciplinary perspectives). В роли таких ресурсов чаще всего выступает пища или подходящие места для откладки яиц, реже — особо ценные брачные партнеры (мужской репродуктивный ресурс обычно не является дефицитным, потому что один самец может оплодотворить много самок, но всё может измениться, если, например, у данного вида в ходе эволюции развилась мужская забота о потомстве).

Можно ожидать, что женская агрессивность, как признак затратный и иногда рискованный, не будет оставаться на одном и том же уровне всю жизнь. Скорее, этот уровень будет меняться в зависимости от ситуации и фазы жизненного цикла, возрастая в те периоды, когда конкуренция за ресурсы становится особенно актуальной: перед откладкой яиц, во время беременности или выкармливания детенышей. У некоторых видов позвоночных и насекомых действительно обнаружены колебания уровня женской агрессивности, соответствующие этим ожиданиям.

У плодовых мушек D. melanogaster спаривание оказывает радикальное влияние на женскую физиологию и поведение. Белки, содержащиеся в семенной жидкости, в том числе так называемый «половой пептид» (sex peptide, SP), влияют на экспрессию многих генов в организме самки (A. Gioti et al., 2012. Sex peptide of Drosophila melanogaster males is a global regulator of reproductive processes in females). В результате у самок после спаривания резко активируется производство яиц, а восприимчивость к мужским ухаживаниям снижается. Кроме того, спарившиеся самки больше едят и меньше спят, чем девственные.

Многие компоненты комплексной реакции самки на спаривание, очевидно, являются адаптивными. При этом не всегда понятно, в интересах чьих генов — материнских или отцовских — развились эти адаптации. Некоторые изменения, происходящие с самкой после спаривания, возможно, выгоднее самцу, который «заинтересован» прежде всего в том, чтобы самка вложила максимум своих ресурсов в выращивание его потомства, даже если это повредит ее здоровью и шансам на долгую жизнь. Некоторые компоненты семенной жидкости (так же как и слишком активные мужские ухаживания) действительно вредят здоровью самок. Это пример так называемого «конфликта полов» (см. Sexual conflict), о котором подробнее рассказано в новостях Самки медленнее стареют, если за них не конкурируют («Элементы», 25.01.2014) и Родственный отбор способствует кооперации между полами («Элементы», 20.03.2017).

Исходя из сказанного, можно ожидать, что женская агрессия у дрозофил будет усиливаться после спаривания, особенно в условиях дефицита пищи или подходящих мест для откладки яиц. И это, по-видимому, действительно так: ранее уже было замечено, что спарившиеся самки D. melanogaster дерутся друг с другом чаще, чем девственные (S. P. Nilsen et al., 2004. Gender-selective patterns of aggressive behavior in Drosophila melanogaster).

В своем новом исследовании биологи из Оксфордского университета, во-первых, подтвердили это наблюдение, во-вторых, приблизились к пониманию механизма, посредством которого спаривание влияет на женскую агрессию (рис. 1).

В первой серии экспериментов участвовали одновозрастные самки дрозофил, выращенные в одинаковых условиях, за исключением того, что половина из них была девственницами, а другой половине дали возможность один раз спариться с самцом за сутки до тестирования. Подопытных самок попарно сажали в маленькие емкости с ограниченным количеством пищи (2 мг дрожжевой пасты), чтобы создать конкурентные условия. Самкам давали 5 минут, чтобы освоиться в новой обстановке, а затем в течение 30 минут снимали их поведение на видео. В ходе последующего анализа видеозаписей выделялись агрессивные столкновения, оценивалось их число и продолжительность. Для каждой стычки определялся победитель или фиксировалась ничья (в зависимости от того, кто кого прогнал). В дополнительных материалах к статье есть видео, показывающее, как мухи «бодаются», отталкивая друг друга от еды.

Выяснилось, что спаривание действительно повышает агрессивность самок. Общая продолжительность стычек была максимальной в парах, состоявших из двух спарившихся самок, на втором месте — пары, включавшие спарившуюся самку и девственницу. Если обе мухи были девственными, их совместная жизнь протекала наиболее мирно (рис. 2, слева).

Рис. 2. Слева — общая продолжительность агрессивных стычек в парах, состоящих из двух спарившихся самок (MM), спарившейся и девственницы (MV) и двух девственниц (VV). Справа — доля побед в стычках, одержанных спарившимися самками (Mated) и девственницами (Virgin). Рисунок из обсуждаемой статьи в Nature Ecology & Evolution

При этом на вероятность победы в стычке спаривание значимо не влияет (рис. 2, справа).

Исследование также подтвердило, что после спаривания резко активируется производство яиц. Девственные самки время от времени откладывают неоплодотворенные яйца, но после спаривания количество яиц многократно увеличивается. Поэтому логично предположить, что непосредственной причиной роста агрессии у спарившихся самок является возросшая потребность в пище, связанная с затратами на производство яиц (рис. 1, а).

Чтобы это проверить, ученые использовали мутантных самок (ovo^D1), лишенных способности производить яйца. Оказалось, что у этих бесплодных самок агрессивность после спаривания возрастает так же сильно, как и у нормальных. Следовательно, рост агрессии нельзя объяснить энергетическими затратами на производство яиц.

Чтобы проверить влияние разных компонентов мужского эякулята на женскую агрессию, были использованы мутантные бесплодные самцы, в чьей семенной жидкости есть все полагающиеся белки (seminal fluid proteins, см.: F. W. Avila et al., 2011. Insect seminal fluid proteins: identification and function), но отсутствуют сперматозоиды. После спаривания с этими самцами агрессивность самок не выросла, оставшись на уровне, характерном для девственниц.

Еще одну группу самок исследователи спарили с самцами, у которых со сперматозоидами всё в порядке, но отсутствует упоминавшийся выше половой пептид (SP) — короткий белок из 36 аминокислот, вносящий важный вклад в комплексные изменения, происходящие с самками после спаривания. Оказалось, что после спаривания с такими самцами агрессивность самок увеличивается, но не так сильно, как после спаривания с обычными самцами.

Таким образом, стало ясно, что для усиления женской агрессии необходимо присутствие в эякуляте сперматозоидов, а половой пептид играет некую вспомогательную роль.

Авторы также изучили влияние спаривания на агрессивность самок, лишенных многофункционального белка SPR — рецептора полового пептида. Такие самки оказались агрессивнее нормальных как до, так и после спаривания. Это, скорее всего, связано не с половым пептидом, а с другими функциями белка SPR. При этом спаривание усиливало агрессивность самок, лишенных SPR, не менее эффективно, чем у нормальных самок. Следовательно, половой пептид регулирует женскую агрессию не через SPR, а через какой-то другой сигнальный каскад.

В большинстве описанных экспериментов пищевая активность самок менялась параллельно с их агрессивностью. Например, после спаривания с нормальными самцами и нормальные, и бесплодные самки не только становились более агрессивными, но и начинали больше есть; после спаривания с самцами, не способными производить сперматозоиды, ни агрессия, ни аппетит у самок не увеличивались. Но все-таки было одно исключение: самки, лишенные белка SPR, были агрессивнее нормальных, хотя ели столько же; к тому же рост пищевой активности после спаривания у них выражен слабо (не достигает уровня статистической значимости). Из этого авторы делают вывод, что усиление женской агрессивности после спаривания вряд ли объясняется возросшим аппетитом. Более вероятно, что это два самостоятельных эффекта, которые могут эволюционировать независимо друг от друга.

Таким образом, результаты лучше всего согласуются с гипотезой о том, что мужской эякулят, а особенно содержащиеся в нем сперматозоиды (и в какой-то мере половой пептид), влияют на женскую агрессию не косвенно — через откладку яиц или возросший аппетит, — а напрямую.

Из этого могут вытекать интересные эволюционные следствия. Если влияние компонентов семенной жидкости на женскую агрессивность может быть отделено от проблем питания и производства яиц, то данное влияние получает дополнительную эволюционную свободу. Самцам тогда должно быть легче в ходе эволюции «научиться» манипулировать агрессивностью партнерш в своих интересах и вопреки интересам самок. Иными словами, здесь потенциально открывается еще одно поле для «конфликта полов». Повышение агрессивности после спаривания вполне может быть выгодно и самим самкам, однако уровни женской агрессии, оптимальные для «генетических интересов» самца и самки, вовсе не обязаны совпадать. Например, легко представить, что матери выгодно вести себя поспокойнее, чтобы сохранить здоровье для будущих выводков, а самцу выгодно, чтобы партнерша разбилась в лепешку ради именно этого выводка, чьим отцом он является. Поэтому здесь возможны и мужские манипуляции, и женские защитные контрадаптации. Эволюция способов регуляции женской агрессии может, в свою очередь, влиять на общий характер конкурентных отношений в популяции и на направленность и силу отбора по многим другим признакам.

Чтобы понять, как на самом деле происходит эволюция женской агрессивности и мужского влияния на нее, нужно прежде всего разобраться в том, как в действительности сказывается женская агрессивность на приспособленности самок и их половых партнеров, то есть на эффективности передачи ими своих генов в следующие поколения. Будем надеяться, что дальнейшие исследования прольют свет на этот вопрос.

Источник: Eleanor Bath, Samuel Bowden, Carla Peters, Anjali Reddy, Joseph A. Tobias, Evan Easton-Calabria, Nathalie Seddon, Stephen F. Goodwin and Stuart Wigby. Sperm and sex peptide stimulate aggression in female Drosophila // Nature Ecology & Evolution. 2017. V. 1. Article number: 0154. DOI: 10.1038/s41559-017-0154.

См. также:
Самцы после спаривания становятся спокойнее и смелее, «Элементы», 16.10.2007.

Александр Марков