Рис. 1. Желтый сумасшедший муравей (Anoplolepis gracilipes) получил свое забавное имя из-за необычного поведения — он начинает суетливо и хаотично бегать, если чувствует опасность. Фото с сайта ant-photo.eu

У желтого сумасшедшего муравья (Anoplolepis gracilipes) не только поведение «сумасшедшее», но и генетика выходит за рамки нормы. Пол у A. gracilipes, как и у всех других муравьев, определяется генетически: самки — и рабочие, и королевы — имеют диплоидный набор хромосом, а самцы — гаплоидный. Самцы, таким образом, развиваются из неоплодотворенных яиц. Но самцы у A. gracilipes оказались химерными. Их тело (в том числе и сперматозоиды) построено из двух типов клеток: одни — с отцовским геномом, другие — с материнским. Такой крайне необычный вариант полового размножения — имитация самцовой диплоидности — им понадобился для генетической детерминации каст рабочих и королев. Другого подобного примера генетического предопределения каст у перепончатокрылых не известно, равно как и обязательного химеризма в жизненном цикле эукариот вообще.

В журнале Science недавно вышла статья, в которой рассказывается, как из несостыковок в полученных данных родилось очаровательное открытие — неожиданное и весьма поучительное для почитателей эволюции живого мира.

Речь идет о муравьях Anoplolepis gracilipes, которых называют также желтыми сумасшедшими муравьями. Эти муравьи населяют тропики и субтропики, образуя колонии или суперколонии (см. Ant supercolony). В их семьях две касты — королевы и рабочие, причем в каждой семье может быть от 40 до 300 королев. Семьи в пределах суперколонии не проявляют агрессии к соседям, а, наоборот, помогают друг другу. Вероятно, это и помогает им поддерживать численность на высоком уровне. В прошлом веке в результате антропогенной инвазии они широко распространились по островам тропического пояса. Эти муравьи числятся в первой сотне самых агрессивных инвазивных видов на планете. На территориях, куда они вторглись, у них практически нет естественных врагов, зато сами они наносят заметный вред отлаженным местным экосистемам. (Вот, например, кусочек из фильма Дэвида Аттенборо о том, как эти муравьи, появившись на острове Рождества, стали нападать на красных крабов (Gecarcoidea natalis) и заметно сократили их численность.)

Однако коллектив ученых под руководством Уго Дарраса (Hugo Darras) из Майнцкого университета и Лорана Келлера (Laurent Keller) из Лозаннского университета интересовала не экология, а генетика этого вида. Известно было, что королевская и рабочая касты имеют разные генотипы: у королев — один, а у рабочих — другой. Как такое может быть? Ученые взялись решить эту загадку.

Они генотипировали множество муравьев этого вида из разных популяций по 16 маркерам. И выяснили, что королевы в основном гомозиготны (на 81%), а рабочие в подавляющем большинстве гетерозиготны (на 99%). Более того, королевы и рабочие различаются по 14 из 16 маркеров; в оставшихся двух маркерах частоты аллелей тоже сильно сдвинуты. Генетический набор королев условно назвали гаплотипом R (от англ. reproductive; их генотип, следовательно, RR). Альтернативный гаплотип обозначили W (от workers; так что рабочие имеют генотип RW).

Такую ситуацию можно объяснять (как это было сделано) скрещиванием самок с самцами других линий. Они-то и должны по идее обеспечивать гетерозиготность рабочих особей; королевы при этом должны получаться при скрещивании с самцами своей линии. Это возможно, так как самки при образовании нового гнезда несут в своих сперматеках запас спермы нескольких самцов — как из своего гнезда, так и чужаков.

Схема допустима, хотя сомнения все же остаются: с чего бы взяться такой строгой генетической детерминированности у рабочих и королев? Кроме того, эту гипотезу легко проверить — генотипировать самцов. Если предложенная схема верна, то часть самцов должна иметь генотип R, а часть W. Это было сделано. Картина получилась следующей: 34% имели гаплотип R, 1% — гаплотип W, а остальные 65% самцов A. gracilipes оказались гетерозиготами с генотипом RW. Иными словами, самцы несли и материнский, и отцовский генотипы. Это, во-первых, означало, что рабочая гипотеза не верна. А во-вторых, гетерозиготность самцов вообще не укладывалась ни в одну из гипотез. Возможно ли, что у этого вида диплоидные самцы участвуют в размножении? Хотя это и не встречается у перепончатокрылых, но в принципе, такое возможно. Или, возможно, диплоидные самцы попадают в выборку, но в размножении не участвуют?

Эти гипотезы проверили. Количество ДНК у самцов оказалось уменьшено в два раза по сравнению с самками. Иными словами, самцы все же гаплоидные.

Вариант объяснения этого феномена, который предложили ученые, поначалу кажется диким: все самцы этого вида являются генетическими химерами. Каждая клетка гаплоидна и несет либо гаплотип W, либо гаплотип R. Тогда при оплодотворении яйцеклетки, несущей гаплотип R, сперматозоидом W получаются рабочие, а при оплодотворении такой яйцеклетки сперматозоидом R получаются королевы. При этом в выборку при генотипировании каждого самца попадают клетки с обоими гаплотипами, создавая видимость гетерозиготности. Сколь невероятным ни кажется такое объяснение, его легко проверить. Для этого нужно выяснить, какой набор маркеров будет в разных клетках каждого самца.

Рис. 2. Окраска клеточных ядер в разных тканях тела муравья A. gracilipes по методике in situ гибридизации. Розовым окрашены ядра клеток с маркерами R, синим — с маркерами W. В каждой ткани, как хорошо видно, присутствуют клетки обоих типов — и синие, и розовые. Длина масштабных отрезков — 100 мкм. Рисунок из обсуждаемой статьи в Science

Гипотеза генетических химер однозначно подтвердилась. У каждого самца клетки тела несут гаплоидный набор хромосом, но эти наборы разные: одни — строго с маркерами R, другие — строго с маркерами W. Причем сперма, как показало генотипирование тканей тела, состоит в основном из клеток W (рис. 3). При этом 43% самцов несут только сперму W, и 26% — только сперму R.

Рис. 3. Соотношение клеток с маркерами R и W в тканях тела. Показано относительное число самцов в выборке (горизонтальная ось) с одним или другим генотипом. Видно, что в сперме большинства самцов преобладает генотип W. Рисунок из обсуждаемой статьи в Science

Таким образом, после оплодотворения яйцеклетки возможны три варианта. Первый — с яйцеклеткой сливается сперматозоид W; в этом случае из яйцеклетки развивается рабочая особь. Второй вариант: яйцеклетка оплодотворяется сперматозоидом R. В этом случае вырастает королева. В третьем варианте сперматозоид проникает в клетку, но материнское и отцовское ядра в яйцеклетке не сливаются. Каждое делится своим чередом, формируя два типа гаплоидных клеток — отцовских и материнских. Из таких яиц вырастают самцы.

В химеризме самцов ученые видят оригинальный способ справиться с конфликтными требованиями отбора. То, что хорошо для королев, может плохо отражаться на рабочих и совсем не годится для самцов. В результате отбор должен действовать в разных направлениях, при этом сохраняя единство генома. Решение нашлось: образовались химерные самцы, несущие в одном случае набор генов, подходящих для королев, а в другом — для рабочих. Видимо, отбор в случае данного вида шел в весьма жестких условиях. Интересно, что гаплотип W сам не участвует в размножении, так как королевы не имеют яйцеклеток W. Зато ядра/клетки W эгоистичным образом занимают в ранних эмбрионах место (буквально), где разовьются гонады, успешно конкурируя с гаплотипом R. За счет этого потомки получают от самцов повышенную долю гаплотипа W. В конечном результате в данной системе сохраняются оба гаплотипа.

Генетическая детерминация каст у муравьев A. gracilipes решается тем же способом, что и генетическая детерминация пола, при которой самцы несут разные половые хромосомы, а самка одинаковые. Так что такой способ для отбора, по-видимому, не уникален. В общем виде решение таково: создается система, где часть хромосом не рекомбинирует, и тогда на неспаренных участках отбор может действовать в разных направлениях. Для детерминации пола не рекомбинирует одна хромосома, для детерминации каст не рекомбинирует один из родительских геномов. Интересно, что варианты отказа от рекомбинации части хромосом для создания особых форм, например, гермафродитов и половых особей практикуют плоские черви (см. D. Charlesworth, 2022. Evolution: A can of (flat)worms). Впрочем, в обсуждаемой статье авторы не пускаются в сторонние рассуждения об общем смысле подобной системы, а строго придерживаются конкретных выводов. Это, во-первых, открытие химеризма у самцов, во-вторых, открытие генетического определения каст у перепончатокрылых. И то, и другое пока уникально в мире животных.

Источник: H. Darras, C. Berney, S. Hasin, J. Drescher, H. Feldhaar, L. Keller. Obligate chimerism in male yellow crazy ants // Science. 2023. DOI: 10.1126/science.adf0419.

Елена Наймарк